藏语中，昌是鹰、鹞的意思，珠是龙的意思。相传此地在建寺前有一恶龙，被松赞干布化身为大鹏降伏后才得以建寺，故得名。据说莲花生和米拉日巴等藏传佛教史上有名的人物都曾在昌珠寺周围修行，仍存的修行伴游网地遗址是佛教信徒朝拜的圣地。

相传7世纪时寺庙由吐蕃赞普松赞干布主持建造，后又经帕莫主巴大司徒绝曲坚参改建扩建。据说文成公主曾在该寺驻足修行，留有遗物。帕竹政权时期，昌珠寺进行过大规模的维修和扩建。昌珠寺在其晚期归属格鲁派。

昌珠寺大殿下层布局和形式与拉萨大昭寺大殿相仿。寺内原保存有大量古代壁画和松赞干布、文成公主、尼泊尔尺尊公主及大臣禄东赞等人塑像，造型古朴生动。

昌珠寺的珍珠唐卡为镇寺之宝，所画的是坚期木尼额松像（观世音菩萨憩息图）。整个唐卡长2米，宽1.2米，共耗珍珠26两（计29026颗），镶嵌钻石一颗，红宝石二颗，蓝宝石一颗，紫宝石0.55两，绿松石0.91两（计185粒），珊瑚4.1两（计1997颗），黄金15.5克。每天吸引许多信徒游客前来观瞻朝拜。